مایلز مورالس ، نوجوان شهر نیویورک تلاش می کند تا انتظارات پدرش ، افسر پلیس جفرسون دیویس ، که مرد عنکبوتی را یک تهدید می داند ، برآورده کند. مایلز خود را به مدرسه شبانه روزی می رساند و به دیدار عمویش آرون دیویس می رود ، او را به یک ایستگاه مترو مترو می برد تا نقاشی های دیواری را نقاشی کند. مایلز توسط یک عنکبوت رادیواکتیو گاز گرفته و توانایی های عنکبوتی مانند Spider-Man را به دست می آورد.
با بازگشت به ایستگاه ، مایلز “Super-Collider” را که توسط Kingpin ساخته شده کشف می کند ، که امیدوار است برای بازگرداندن همسر و پسر مرده خود که علت مرگ او مرد عنکبوتی است ، به جهان موازی دسترسی پیدا کند. مایلز در حالی که مرد عنکبوتی سعی در خاموش کردن برخورد کننده دارد در حالی که با مجریان Kingpin ، Green Goblin و Prowler مبارزه می کند ، تماشا می کند. مرد عنکبوتی مایلز را نجات می دهد ، اما گرین گابلین مرد عنکبوتی را به داخل برخورد می کند و باعث انفجاری می شود که گرین گابلین را می کشد و مرد عنکبوتی را به شدت زخمی می کند. وی به مایلز یک درایو فلش USB برای غیرفعال کردن برخورد دهنده می دهد و هشدار می دهد که در صورت فعال شدن مجدد دستگاه می تواند شهر را از بین ببرد. با تماشای وحشتناک کینگ پین در حال کشتن مرد عنکبوتی ، مایلز از پرولر فرار می کند.
در حالی که این شهر در سوگ مرد عنکبوتی سوگوار است ، مایلز سعی می کند میراث وی را ارج نهد و به ابرقهرمان جدید شهر تبدیل شود. با آزمایش توانایی های جدید خود ، به درایو USB آسیب می رساند. در مزار مرد عنکبوتی ، مایلز با پیتر بی پارکر ، نسخه قدیمی و فرسوده مرد عنکبوتی از بعد دیگر ، ملاقات می کند. مایلز پس از ملاقات با او ، توانایی خود را در انتشار یک انفجار “زهر” بیولوژیکی کشف می کند. پیتر با اکراه موافقت می کند كه در ازای كمك به سرقت اطلاعات برای ایجاد یك درایو جدید ، مایلز را آموزش دهد. آنها به مرکز تحقیقاتی کینگ پین نفوذ می کنند و مایلز در می یابد که او قدرت تبدیل به نامرئی را دارد. آنها با دانشمند اولیویا اوکتاویوس روبرو می شوند ، او تعیین می کند که اگر پیتر در بعد آنها باقی بماند ، در اثر پوسیدگی سلولی خواهد مرد.
با تعقیب آزمایشگاه و جنگل اطراف توسط اوکتاویوس ، مایلز و پیتر توسط گوئن استیسی ، یک زن عنکبوتی از بعد دیگری نجات می یابند. آنها عمه پیتر ، می پارکر ، را پیدا می کنند که از سایر ابعاد – مرد عنکبوتی نوآر ، پنی پارکر و عنکبوت هم – بیشتر به عنکبوت ها پناه می برد که در حال خراب شدن هستند. مایلز پیشنهاد می دهد برخورد کننده را غیرفعال کند تا دیگران بتوانند به خانه برگردند ، اما آنها به او می گویند که فاقد تجربه است. مایلز که مضطرب است ، به خانه آرون عقب نشینی می کند ، جایی که متوجه می شود آرون Prowler است. مایلز به خانه مه بازگشت ، جایی که پنی درایو جدید را تکمیل کرد. پس از وی Kingpin ، Prowler ، Octavius ، Scorpion و Tombstone دنبال می شوند. در نزاع و جدال بعدی ، مایلز توسط هارون اسیر می شود و خودش را از چهره برمی دارد. آرون که نمی خواست برادرزاده خودش را بکشد ، توسط کینگ پین تیرباران می شود. مایلز با آرون فرار می کند ، که به او می گوید قبل از مرگ ادامه بده. جفرسون به صحنه می رسد و مایلز فرار می کند و پدرش را به این باور می رساند که مرد عنکبوتی آرون را کشته است.
قهرمانان در اتاق خواب مایلز دور هم جمع می شوند. پیتر برای اطمینان از ایمنی خود مایلز را مهار کرده و با دیگران کنار می رود و ترجیح می دهد با عقب ماندن و غیرفعال کردن برخورد کننده ، خود را فدا کند. جفرسون به بیرون درب مایلز می رسد و با این فرض که نمی خواهد با او صحبت کند ، از اشتباهاتش عذرخواهی می کند. مایلز بر قدرت خود تسلط دارد و برای به دست آوردن وب تیراندازها و رنگ آمیزی مجدد یکی از لباس های پیتر به می می رود. او به قهرمانان می پیوندد ، و مجریان Kingpin را شکست می دهد و از درایو USB برای فرستادن آنها به خانه استفاده می کند. کینگ پین با مایلز می جنگد و توجه جفرسون را به خود جلب می کند ، که متوجه می شود مرد عنکبوتی دشمن نیست و او را تشویق می کند. مایلز با انفجار سم خود کینگ پین را فلج می کند و او را به سمت کلید مرگ پرتاب می کند و برخورد کننده را از بین می برد.
کینگ پین و مجریان وی دستگیر می شوند و جفرسون هنگام دریافت شواهدی مبنی بر کشته شدن هارون توسط کینگ پین ، مرد عنکبوتی را به عنوان یک قهرمان می شناسد. مایلز مسئولیت های زندگی جدید خود را در آغوش می کشد. با بازگشت به ابعاد خانه خود ، قهرمانان به زندگی خود بازمی گردند. پیتر آماده می شود تا رابطه خود را با مری جین برطرف کند و گوئن راهی برای تماس با مایلز در ابعاد مختلف پیدا می کند.
در بعد دیگر ، میگل اوهارا به یک شهر نیویورک 1967 سفر می کند و با مرد عنکبوتی آن جهان بحث می کند.
